Dinámica folicular durante el Ciclo Estral en yeguas bajo condiciones tropicales

Follicular Dynamics during Estrous Cycle in mares under tropical conditions

Mª Virginia Suárez Novoa¹, Beatríz Quintero², Thaís Díaz²
¹Universidad Centroccidental “Lisandro Alvarado” . Decanato de Ciencias Veterinarias.
Barquisimeto, estado Lara. Venezuela,
²Universidad Central de Venezuela. Facultad de Ciencias Veterinarias.
Instituto de Reproducción Animal e Inseminación Artificial. Maracay, estado Aragua. Venezuela.
e-mail:suareznovoa@ yahoo.es
Recibido: 18-03-05 Evaluado: 12-05-05 Aprobado: 13-06-05

RESUMEN

Se caracterizó la dinámica folicular durante seis ciclos estrales (CE; período comprendido entre dos ovulación consecutivas) de yeguas purasangre de carrera en el trópico, durante la estación de monta fisiológica (julioseptiembre). El día de la ovulación, fue el día cero (0) del CE. Los folículos fueron clasificados en: C1 (£ 15 mm), C2 (16 – 25 mm), C3 (26-34 mm) y C4 (³35 mm). La duración promedio del CE fue de 22,8 ± 0,8 días.
Se evidenció tres tipos de ondas foliculares, ondas mayores (OM; primaria y secundaria) y ondas menores (Om). El folículo dominante (FD) de la OM primaria emergió el día 9,7 ± 2,1 del ciclo, con un diámetro de 7,2 ± 0,5 mm. La divergencia del FD fue el día 5,8 ± 1,3 de la onda, cuando el FD midió 20,0 ± 2,1 mm, alcanzando un diámetro máximo de 41,3 ± 1,9 mm. Los intervalos emergencia-divergencia, divergencia-ovulación fueron de 5,8 ± 1,3 y 7,3 ± 0,7 días respectivamente. El FD de la OM secundaria emergió el día 2 del CE con un diámetro de 11 mm. La divergencia ocurrió el día 6 de la onda, cuando el FD midió 25 mm, y el diámetro máximo alcanzado fue de 32 mm, el día 10 de la onda. El intervalo emergencia-divergencia fue de 6 días. En dos CE se evidenció ovulaciones dobles, emergiendo ambos FD el día 11,5 del CE, con un diámetro de 8 mm en promedio, y con diámetros máximos de 42 mm y 39 mm respectivamente. El promedio de Om por CE fue de 6,8 ± 2,6. El folículo de mayor tamaño emergió con un diámetro de 8,5 ± 0,3 mm, alcanzando un diámetro máximo de 20,2 ± 0,4 mm el día 6,0 ± 0,4 de la onda. Con base en estos datos; las yeguas que conformaron este estudio presentaron un comportamiento de la dinámica folicular similar al observado en yeguas mantenidas en otras latitudes.
Palabras clave: Dinámica folicular, yeguas, estación de monta fisiológica, trópico.

ABSTRACT

The purpose of the present study was to evaluate the follicular dynamics of estrous cycles (EC) in thoroughbred open mares, under tropical conditions, during the ovulatory season (July-September). Follicles were monitoring and measured daily during estrous cycle (EC). The average length of the EC was 22,8 ± 0,8 days. Three types of follicular waves primary (PMW), were observed secondary major waves (SMW) and minor waves. Emergence of the dominant follicle (DF) of PMW occurred on day 9,7 ± 2,1 of the cycle, when the DF was 7,2 ± 0,5 mm in diameter. Divergence into a DF and subordinate follicles (SF) occurred on day 5,8 ± 1,3 of the wave, when the DF was 20,0 ± 2,1 mm. The maximum diameter reached by the DF was 41,3 ± 1,9 mm. The intervals from emergence to divergence and divergence to ovulation: 5,8 ± 1,3 and 7,3 ± 0,7 days, respectively. Emergence of SMW occurred on day 2 of the EC, when the DF was 11 mm of diameter. Divergence occurred on day 6 of the wave, when the DF was 25 mm of diameter, the maximum diameter reached by a DF of a SMW was 32 mm on day 10 of the wave. The interval from emergence to divergence was 6 days. Double ovulations were observed in two EC, emergence of the DF was on day 11,5 of the EC, when follicles were 8 mm in diameter. Maximum diameters reached by dominant follicles were 42 mm and 39 mm, respectively. The growing rate of DF was 3,2 mm/day. There were, in average, 6,8 ± 2,6 minor waves per EC. The average diameter at emergence of the largest follicles of a minor waves was 8,5 ± 0,3 mm., while the maximum diameter reached was 20,0 ± 0,4 mm on day 6,0 ± 0,4 of the wave. These results suggest that follicular dynamics in mares under tropical conditions, has similar characteristics to follicular dynamics of mares raised in others latituds.
Key words: Follicular dynamics, mares, ovulatory season, tropical conditions.

INTRODUCCIÓN

El equino es una especie cuya reproducción está estrechamente ligada a la duración del fotoperíodo, es por ello que se hace necesario el estudio de la fisiología reproductiva de esta especie en el trópico, con el fin de confirmar su comportamiento estacional en esta zona del mundo. En Venezuela se ha reportado que el CE de las yeguas tiene una duración promedio 23 díass en la estación estimulatoria (Quintero, 1999). El crecimiento folicular en animales domésticos ocurre en ondas (Palmer, 1987; Ginther y Pierson, 1989; Sirois et al., 1989; Bergfelt y Ginther ,1993). Imágenes ultrasonográficas transrectales han sido usadas en yeguas para hacer un diario seguimiento de los cambios en diámetro y número de folículos individuales durante la transición de la temporada anovulatoria a la temporada ovulatoria (Ginther, 1990) y durante el ciclo estral (Sirois et al.,1989; Ginther, 1990). En la yegua, la onda folicular se inicia con la emergencia simultánea y el desarrollo de muchos folículos (Bergfelt y Ginther,1993). Luego de la emergencia, los folículos crecen paralelamente durante aproximadamente 6 días, o hasta que el folículo de mayor tamaño mida 23 mm (Gastal et al.,1997). Durante el desarrollo de la onda se presentan una serie de eventos que la caracterizan.
En este sentido, un evento importante es la desviación, que es la tasa de crecimiento que empieza a diferenciar un folículo de otro. Luego de ocurrida la desviación uno de los folículos, usualmente el de mayor tamaño, llega a ser dominante, y continúa creciendo hasta el diámetro preovulatorio, los folículos restantes no continúan su crecimiento y regresan, denominados folículos subordinados (Gastal et al., 1999ª). La dinámica folicular en yeguas, ha sido reportada por muchos autores (Seaborne, 1925; Hammond y Wodzicki, 1941; Andrews y McKenzie, 1941; Ginther, 1979; Driancourt et al., 1982; Palmer, 1987; Pierson y Ginther, 1987; Sirois et al., 1989; Ginther, 1990; 1993). Sin embargo, la dinámica folicular en yeguas mantenidas bajo condiciones tropicales, no ha sido estudiada, por lo cual, se propone la realización de este estudio con la finalidad de conocer la actividad ovárica que presentan las yeguas mantenidas bajo estas condiciones ambientales, teniendo como objetivo general el de caracterizar la dinámica folicular durante el ciclo estral, en yeguas mantenidas bajo condiciones tropicales durante el período de estación de monta fisiológica (julio – septiembre), a través de la descripción de los eventos que conforman la dinámica folicular en esta especie, como son: el número, tipo y duración de las ondas foliculares durante el ciclo estral, el día de la emergencia, el día de la desviación (selección) y el tamaño alcanzado por el folículo dominante en cada una de las ondas foliculares durante el ciclo estral .

MATERIALES Y MÉTODOS

Se evaluaron dos ciclos estrales (CE) de tres yeguas pura sangre de carrera (PSC), no gestantes, no lactantes, con edades comprendidas entre 4 y 10 años, ubicadas en la población de San Juan de los Morros, Estado Guárico (Latitud: 09°55' N Longitud: 67°20' W, elevación 429 mts sobre el nivel del mar), condiciones ambientales que se clasifican como tropicales, con una temperatura, precipitación y humedad promedio anual de, 24.2°C, 895 mm/ año, 76 %, respectivamente. La toma de datos se realizó desde el mes de Julio hasta el mes de Septiembre (año 2000), el cual se encuentra dentro del período estimulatorio (Abril-Septiembre) para la reproducción de esta especie (Quintero, 1999), siendo una de las características de este período, el mayor número de horas luz/día. Las yeguas fueron mantenidas bajo condiciones de potrero (luz natural) y alimentadas en establos con una mezcla de alimento preparada en la explotación, alimentación que se llevó a cabo a la misma hora todos los días. Se observó manifestaciones de celo diariamente a través del uso de un padrillo recelador y se inició aproximadamente un mes antes del período de la toma de datos. La receptividad sexual y las características ultrasonográficas del útero fueron consideradas para estimar el inicio del celo. El día en el que se produjo la ovulación, se asignó como el día cero (0) del ciclo estral. Diariamente, se tomaron medidas de las estructuras ováricas (folículos = 5 mm y cuerpos lúteos) y se dibujó mediante un diagrama su posición relativa en mapas del ovario, respetando lo perteneciente al ovario derecho y ovario izquierdo de acuerdo a la metodología descrita por Ginther (1986).
Para el diámetro de los folículos se tomaron las medidas de alto y ancho del antro o cavidad folicular y estas medidas se promediaron para estimar el diámetro real. Se diagramaron los folículos = 5mm en relación a su ubicación en la imagen, con la finalidad de identificar de manera restropectiva, el día de la emergencia y desviación del folículo dominante y, el diámetro que éste alcanzó en su estado preovulatorio en cada una de las ondas. De igual manera se pudo evaluar las ondas mayores secundarias y las ondas menores. Los folículos se clasificaron de acuerdo al diámetro en las siguientes clases: Clase 1 (C1) folículos con un diámetro = 15 mm; Clase 2 (C2), folículos con un diámetro entre 16-25 mm; Clase 3 (C3), folículos cuyo diámetro estaba entre 26- 34 mm y la Clase 4 (C4), aquellos folículos con diámetro = 35 mm. El examen ultrasonográfico se realizó a la misma hora, conservando el patrón de manejo del animal y de la metodología del examen. Igualmente, las condiciones de manejo de las yeguas fueron estandarizadas, teniendo todas, el mismo trato, manejo, alimentación, recelo. El manejo diario incluyó la colocación en un brete para la revisión ginecológica a través del ultrasonido. Los datos referentes al fotoperíodo, temperatura ambiental ,humedad relativa y precipitación durante el período de estudio, fueron facilitados por la Estación Meteorológica de las Fuerzas Aéreas Venezolanas, ubicada en Maracay, Estado Aragua, Venezuela.

Análisis Estadístico

Los ciclos estrales estudiados presentaron diferencias en cuanto a la duración, por lo cual se procedió a normalizar estos datos, con la finalidad de disminuir las variaciones de cada ciclo, para ello se dividieron las observaciones en: 1) días post-ovulación, los primeros doce días del ciclo; y 2) en días que preceden a la ovulación, los once días previos a la ovulación siguiente.
Fueron analizados por análisis de varianza de mínimos cuadrados usando el procedimiento de modelo lineal generalizado (GLM) del Sistema de Análisis Estadístico (SAS, 1988).

RESULTADOS

Duración del Ciclo Estral Se estudiaron seis (6) ciclos estrales, durante la estación de monta fisiológica, cuyo promedio de duración fue de 22.8 ± 0.8 días (rango de 21 a 24 días).
Dinámica Folicular durante el Ciclo Estral Número de Folículos en cada una de las Clases En cuanto al número de folículos, agrupados por clases de acuerdo a su diámetro, durante el ciclo estral puede ser observado en la Figura 1.

25 mm; clase 3 = 26-34 mm; clase 4 = > 35 mm), durante el ciclo estral en yeguas pura sangre de carrera.
El día de máximo reclutamiento, definido como el día en el que se encontró el mayor número de folículos clase 1 ((= 15mm), fue en promedio el día 14 del ciclo estral, resaltando que en un ciclo estral se observó el máximo reclutamiento el día 21, ciclo que presentó ovulación múltiple (doble). El comportamiento de las diferentes clases de folículos fue de manera sincrónica, es decir luego del aumento de la clase C1(= 15 mm;Figura 1) durante el diestro temprano (día 3 del ciclo), disminuyó; para ir aumentando progresivamente hasta el día 14 (día –10 antes de la ovulación), el cual se consideró como el día de máximo reclutamiento. Posteriormente, el número de folículos C1 disminuyó para mantenerse estable hasta el final del intervalo interovulatorio. Los folículos C2 (16–25 mm; Figura 1), se mantuvieron estables a lo largo de la primera mitad del intervalo interovulatorio, hasta 10 días antes de la ovulación, aumentando a partir de 11 días antes de la ovulación (día -11), observándose el número mayor de folículos de esta clase, 6 días antes de la ovulación, para luego disminuir progresivamente hasta el final del ciclo. Los folículos clasificados como C3 (26–34 mm; Figura 1), aumentaron a partir del día 7 antes de la ovulación (día –7),lo que coincidió con la disminución de los folículos clase 2. Los folículos clase 3 empezaron a disminuir 4 días antes de la ovulación, evento que coincidió con el aumento de los folículos C4 (= 35 mm), lo que se inició 4 día antes de la ovulación (Figura 1). Es importante resaltar que a medida que el ciclo estral avanza el número de folículos en las clases que agrupan folículos de mayor diámetro, disminuye, posiblemente como consecuencia de la atresia que sufren los folículos debido a los bajos niveles de FSH que son incompatibles con una adecuada función folicular.

Tipos de Ondas Foliculares

En todos los ciclos estrales observados se evidenció una onda folicular mayor primaria (n=6). El tipo de onda mayor (primaria y secundaria) observada durante los ciclos, no influyó en la duración de los mismos.

En la Figura 2, se observa el patrón de desarrollo de los folículos responsables de una onda mayor primaria, de una onda mayor secundaria, de folículos con diámetro £ 15 mm (C1) y folículos con diámetro entre 16 y 25 mm durante el ciclo estral en yeguas purasangre de carrera. El FD de la onda mayor primaria emergió el día 9,7 ± 2,1 del ciclo, teniendo un diámetro de 7,2 ± 0,5 mm, presentando un crecimiento lineal durante 12,2 ± 1,0 días, ovulando el día 22,8 ± 0,8 del ciclo estral, cuando alcanzó un diámetro de 41,3 ± 1,9 mm. El FD de la onda mayor secundaria emergió el día 2 del ciclo estral, teniendo un diámetro de 11 mm, presentando un crecimiento hasta 5 días después de iniciada la onda (día 7 del ciclo estral), para luego disminuir el diámetro folicular entre los días 8 y 11 del ciclo, continuando con un leve aumento para el día 12 del ciclo e iniciar la regresión del folículo, ya que este folículo dominante fue no ovulatorio; el diámetro máximo alcanzado por el folículo dominante fue de 32 mm. Los folículos de las clases C1 y C2 se mantuvieron con diámetros constantes a lo largo del intervalo interovulatorio.

Ondas Foliculares Mayores

En los ciclos estrales estudiados se pudo evidenciar seis ondas foliculares mayores primarias (ondas que dan origen al folículo dominante que ovulará en la fase de estro) y una onda folicular mayor secundaria (ondas que dan origen al folículo dominante ovulatorio o no, durante la fase de diestro).
Ondas foliculares mayores primarias. El día de la emergencia de estas ondas mayores primarias de ovulación simple (Figura 3), fue en promedio el día 9,7 ± 2,1 del ciclo, con un rango entre el día 4 y 14 del ciclo; mientras que el diámetro de estos folículos el día de la emergencia fue de 7,2 ± 0,5 mm, con un rango entre 6 y 8 mm.

Las ondas mayores primarias tuvieron una duración promedio de 14,2 ± 1,8 días (Figura 3), con un rango de 11 a 19 días. El folículo subordinado emergió el día 11,8 ± 1,7 (rango entre 10 y 16 días), con un diámetro promedio de 6,8 ± 0,9 mm (rango entre 6 y 9 mm). El diámetro máximo alcanzado para el FS fue de 28,3 ± 2,8 mm (rango entre 22 y 33 mm). La diferencia en días entre la emergencia del futuro FD (día 9,7 ± 2,1 del ciclo estral) y la emergencia del futuro FS (día 11,8 ± 1,7 del ciclo estral), fue de dos días (2,1 días), de las ondas mayores primarias. La tasa de crecimiento del FD fue de 2,8 mm / día, obtenida a través de la ecuación y= 5.733516 + 2.829670 x (R2= 0.8879). El futuro FD fue de mayor tamaño el día de la emergencia (7,2 ± 0,5 mm) que el futuro FS (6,8 ± 0,9 mm). La diferencia promedio en diámetro, desde la emergencia hasta la ovulación, fue de 7,5 ± 0,8 mm/día. El máximo diámetro alcanzado por el folículo de mayor tamaño, el día antes de la ovulación fue de 41,33 ± 1,9 mm, con un rango de 37 a 45 mm, para el grupo de folículos que integraron las ondas mayores (n = 7) y de 20,2 ± 0,4 mm (rango de 17 a 28 mm) para aquellos folículos que integraron las ondas menores (n = 41), En la onda folicular primaria donde la emergencia del folículo dominante ocurrió más tardíamente (día 14 del ciclo), la duración de dicha onda fue de 11 días, siendo la onda que tuvo la menor duración, y el intervalo interovulatorio donde ocurrió esta onda fue de 24 días, siendo el de mayor duración (Figura 4). Así, en el ciclo estral donde la onda folicular mayor primaria emergió más temprano (día 4 del ciclo), la duración de esta onda fue de 19 días, siendo la onda que tuvo la mayor duración y el intervalo interovulatorio tuvo una duración de 22 días, el cual fue el ciclo estral observado de menor duración (Figura 4).La onda folicular mayor primaria que emergió tardíamente y que se asocia con un intervalo interovulatorio largo, fue precedida por una onda folicular mayor secundaria.

El máximo diámetro alcanzado por el folículo dominante de la onda mayor primaria que emergió más tardíamente, (ciclo donde ocurrió la onda secundaria) fue de 37 mm, siendo el de menor diámetro comparado con los otros ciclos estudiados y la desviación de la onda primaria durante este intervalo interovulatorio, ocurrió mas temprano (día 4 de la onda folicular). El diámetro máximo alcanzado por el folículo dominante de la onda mayor primaria que emergió más temprano fue de 45 mm, el cuál fue el mayor diámetro observado y la desviación de la onda primaria durante este intervalo interovulatorio ocurrió más tardíamente (día 12 de la onda folicular; Figura 5).

Ondas foliculares mayores secundarias. Se observó en un solo ciclo estral, la ocurrencia de una onda mayor secundaria no ovulatoria (Figura 6), la cual emergió el día 2 del ciclo estral, teniendo el folículo un diámetro de 11 mm, El diámetro máximo alcanzado por el folículo de mayor tamaño fue de 32 mm, el día 10 de la onda, que tuvo una duración de 19 días. El FS de esta onda folicular emergió, con un diámetro de 10 mm, el día 8 del ciclo estral, 4 días después de la emergencia del FD.El FD emergió más temprano (día 2 del ciclo estral) que el FS (día 6 del ciclo), con una diferencia en diámetro de 1 mm, a favor del FD (FD = 11 mm; FS = 10 mm). La desviación ocurrió el día 6 de la onda folicular, cuando el FD tuvo un diámetro de 25 mm. El máximo diámetro alcanzado por el FS fue de 24 mm, dos días después de su emergencia, el día 6 de la onda folicular (Figura 6).

La diferencia promedio en diámetro del FD con respecto al folículo subordinado, desde la emergencia hasta la ovulación, fue de 9 mm/día. La duración de la onda mayor primaria de este ciclo estral fue de 11 días, siendo menor a la duración de las otras ondas mayores primarias observadas en este estudio, teniendo un intervalo interovulatorio de 24 días. El diámetro máximo del FD de las ondas mayores secundarias fue menor (32 mm) que el alcanzado por el folículo dominante de las ondas mayores primarias (41 mm).

Divergencia o Desviación

La divergencia o desviación de la onda folicular mayor primaria ocurrió en promedio a los 5.8 ± 1.3 días la onda, tomando el día de la emergencia de la onda mayor como día cero (0) de dicha onda (Figura 7), con un rango entre 4 y 12 días de la onda. En este momento los futuros FD alcanzaron un diámetro promedio de 20.0 ± 2.1 mm, con un rango entre 14 y 28 mm. El intervalo observado entre emergencia-divergencia y divergenciaovulación de las ondas mayores primarias, fue 5.8 ± 1.3 días y 7.3 ± 0.7 en cada caso.

Ondas Foliculares Menores

En los seis (6) ciclos estrales estudiados se observó la ocurrencia de ondas foliculares menores (n = 41), las cuales por definición son ondas foliculares que no desarrollan un folículo dominante por lo que no presentan el evento de desviación. El número de ondas menores estuvo en un rango entre 3 a 14 ondas por ciclo, con un promedio de 6.8 ± 2.6 ondas. La emergencia del folículo de mayor tamaño en las ondas menores estuvo entre los días 2 al 17, y con un diámetro de 8.5 ± 0.3 mm (rango entre 5 y 15 mm). El máximo diámetro alcanzado por el folículo de mayor tamaño, fue en promedio de 20.2 ± 0.4 mm, con valores entre 17 y 28 mm. El diámetro máximo del folículo de mayor tamaño fue alcanzado en promedio el día 6.0 ± 0.4, luego del inicio de la onda. La duración promedio de las ondas foliculares menores observadas, fue de 10.5 ± 0.5 días, con un rango entre 6 y 18 días. En el diestro tardío del ciclo estral (día 11 al 17), emergió el 56 por ciento de las ondas menores, mientras que durante el diestro temprano (día 5 al 10) emergió un 44 por ciento de las ondas; no observándose alguna relación entre el máximo diámetro alcanzado por el folículo de mayor tamaño, ni la duración de las ondas menores, con la fase del ciclo estral en que emergió dicha onda. El diámetro a la emergencia no estuvo relacionado con el tiempo que tardó en alcanzar el máximo diámetro, ni con la duración de la onda.

DISCUSIÓN

Los datos obtenidos referente a los eventos que conforman la duración del ciclo estral y la dinámica folicular, como son: número de folículos en cada clase, tipo de ondas foliculares, emergencia y diámetro a la emergencia del folículo dominante, o del folículo de mayor tamaño, diámetros máximos, tasa de crecimiento de los folículos, día de la divergencia, coinciden con lo
reportado por otros autores tales como Quintero (1999), Ginther (1993), Gastal et al. (1997), Ginther y Bergfelt (1993), Bergfelt y Ginther (1992, 1993),Gastal et al. (1997, 1999b, 1999c); Ginther (2000); Ginther, 1992. Los resultados obtenidos nos pueden llevar a afirmar que el día de la emergencia del folículo dominante de la onda mayor primaria, es inversamente proporcional a la duración de dicha onda, y directamente proporcional a la duración del intervalo interovulatorio o ciclo estral,
es decir, a medida de que la emergencia del folículo dominante ocurra más temprano o más tardíamente en el ciclo, la onda mayor primaria tendrá mayor o menor duración respectivamente y el intervalo interovulatorio o ciclo estral será mas corto o más largo. Además, estos resultados nos llevan a concluir que existe una relación inversa entre día del ciclo en el que ocurre la emergencia del FD de la onda primaria y el día de la onda en el que ocurre la divergencia de dicha onda, así como del diámetro máximo alcanzado por el folículo dominante, por lo tanto, mientras más temprano emerja el FD de la onda mayor primaria, la divergencia de dicha onda ocurre más tardíamente y el diámetro máximo alcanzado por el FD es mayor, y viceversa.

CONCLUSIONES

El estudio de la fisiología reproductiva de las yeguas en Venezuela arrojó datos importantes para el manejo reproductivo de esta especie en nuestro país tales como duración del ciclo estral, presencia de las diferentes tipo de ondas foliculares, características de Folículos Dominantes y Subordinados tales como diámetro a la emergencia, tasa de crecimiento, diámetro a la divergencia, diámetro máximo alcanzado, intervalos emergencia-divergencia y divergencia-ovulación, datos que pueden ser utilizados para optimizar la reproducción y producción de las explotaciones equinas en nuestro país.

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